【摘要】 21世纪的生命科学是糖生物学时代。多糖具有低毒性和生物活性多样的特点，并在生命过程中有不可或缺的作用。虫草属菌物是一类具有复杂有效成分和广泛药理作用的天然药物资源，颇受人们的关注。该文基于促进虫草属菌物多糖的开发利用，重点就虫草属菌物多糖的生物活性、效应机制等方面的最新进展进行述评。
【关键词】 虫草 多糖 生物活性 效应机制
Bioactivities and its Mechanisms Fungal Polysaccharides from Cordyceps Genus
XIAO Jian-hui
1 Key Laboratory of Cell Engineering of Guizhou Province, Affiliated Hospital of Zunyi Medicinal College, Zunyi 563003, China;
2 State Key Laboratory of Bioreactor Engineering, East China University of Science and Technology, Shanghai 200237, China
Abstract：Cordyceps species such as Cordyceps sinensis, C. ophioglossoides, C. sobolifera and C. militaris are well-known traditional Chinese medicinal materia and are used as an alternative medicine remedy to promote health and longevity for people in China and other Asian regions. Polysaccharides are one of major ingredients of Cordyceps fungi, which possess diversified pharmacological actions including immunomodulatory, hypoglycaemic, hypocholesterolemic, anticancer, anti-inflammatory, antioxidant etc. Therefore, there is an increasing public interest in the Cordyceps polysaccharides that may be regarded as a vital natural source for discovering new drug around the world. The present progress focusing on the bioactivities and its mechanisms of Cordyceps-derived polysaccharides in recent years has been reviewed in this paper.
Key words：Cordyceps; Polysaccharide; Bioactivity; Acting mechanism
虫草属菌物具有丰富而特殊的化学成分和广泛的药理作用，是一类重要的天然药物资源。譬如，冬虫夏草Cordyceps sinensis (Berk. ) Sacc.，蝉花C. sobolifera ( Hill . ) Berk.，大团囊虫草 C. ophioglossoides ( Ehrenb) Link. 等虫草属菌物是我国的名贵中药，有悠久的药用史［1］。虫草属菌物是一类特殊的复型虫生菌物，有性阶段在分类学上属于子囊菌门(Ascomycota)，核菌纲(Pyrenomycetes)，肉座菌目（Hypocreales），麦角菌科(Clavicipitaceae)，虫草属(Cordyceps)。据英国CABI Bioscience菌物名称数据库统计(
http://www.speciesfungorum.org)，已登载了五百余种虫草属菌物。由于长期以来传统形态分类技术自身的局限性及人为因素的影响，同物异名（复合种）难免搀杂其中，因此目前普遍认为有三百余种［2］。虫草属菌物的无性阶段主要归属于半知菌门，涉及到三十多个属。再有虫草属菌物具有多型现象、复无性型现象、假定无性型以及无性阶段易变异等事实［3］，因此，虫草属菌物的物种资源具有复杂多样的特点。食药用菌物多糖广泛的生物活性，在药物研发方面前景广阔，多糖也成为虫草二次性化学成分开发利用的重点方向。据现有的文献报道来看，虫草属菌物多糖方面的研究主要集中在冬虫夏草、蝉花、大团囊虫草、蛹虫草C. militaris，高雄山虫草C. takaomantana，古尼虫草C. gunnii，棒束孢虫草Isaria japonica，九州虫草C. kyushuensis等二十余种及其它们的无性型或假定无性型。本文重点就近年来虫草菌物多糖活性评价及效应机制的研究动态作一述评。
1 虫草属菌物多糖生物活性及效应机制 20世纪60年代多糖作为广谱免疫促进剂引起人们极大的兴趣，尤其是香菇多糖抗肿瘤活性的发现，使多糖的生物活性研究受到日益广泛的重视，并取得丰硕的成果。虫草属菌物多糖的研究也取得较大进展。
1.1 抗肿瘤虫草属菌物多糖抗肿瘤作用靶点和作用机理具有多靶点，多途径、复杂性等特点。Yamada等在20世纪80年代初就报道了大团囊虫草胞外葡聚糖CO-1能明显抑制荷瘤小鼠S180肿瘤的生长。随后，该研究组Ohmori发现另一个胞外半乳氨基聚糖蛋白CO-N也有抗肿瘤活性。进一步的研究显示，CO-1抗肿瘤活性是通过宿主介导起作用，而CO-N通过与肿瘤细胞膜结合抑制葡萄糖的跨膜转运，有直接细胞毒作用。冬虫夏草子实体多糖PSCS与人外周血单核细胞作用制备的条件培养基能显著抑制人白血病U937细胞增殖，并促进其分化为表达非特异性酯酶以及表面抗原CD11b，CD14和CD68的成熟单核细胞/巨噬细胞。PSCS抑制U937增殖和促进分化主要是由于其诱导外周血单核细胞产生了大量IFN-γ、TNF-α细胞因子，IFN-γ、TNF-α协同抑制肿瘤细胞增殖并促进肿瘤细胞分化，发挥抗肿瘤效应。近来发现冬虫夏草菌体来源的(1 → 3)-β-D-葡聚糖具有显著抗肿瘤活性。以0.8～40 mg·kg-1·d-1 ip 荷S180瘤小鼠10 d，5周后的的抑瘤率最高达89.8%，剂量越低效果越好，呈剂量依赖关系［4］。Zhang［5］研究组发现冬虫夏草胞外多糖EPSF能明显增强B16荷瘤小鼠脾和胸腺淋巴细胞增殖以及腹腔巨噬细胞的吞噬能力，延长小鼠生存期。进一步研究发现，EPSF给药组小鼠的肝、肺脏器官组织中的转移灶数量明显少于对照组，且肝、肺脏组织器官中与肿瘤发生发展密切相关的Bcl-2、c-Myc、c-Fos等原癌蛋白和VEGF血管生成关键因子的表达丰度显著下降［5，6］。因此，EPSF具有抗侵袭和抗转移作用。Nakamura［7］研究组观察到冬虫夏草水提物(WECS)对LLC和B16瘤株均有细胞毒效应，荷瘤小鼠的相对肝重明显增加，有抗转移作用。WECS还能明显诱导B16细胞凋亡，其与氨甲喋呤联合用药，明显延长B16荷瘤小鼠生存期。最近，Leung等［8］发现冬虫夏草假定无性型弯颈霉的菌体水提物能抑制B16细胞增殖，呈低细胞毒作用（25%抑制率），但能明显抑制B16荷瘤小鼠肿瘤生长（50%抑瘤率）。蛹虫草多糖也具有抗肿瘤活性。Yoo等［9］发现来源蛹虫草子实体多糖粗提物CME明显抑制人静脉上皮细胞HUVEC、HT1080以及肿瘤细胞B16-F10增殖，并使HT1080细胞中MMP2以及HUVEC细胞中的bFGF等基因的表达丰度下调，且体内外实验均能抑制血管形成。另有报道，蛹虫草水提物AECM使Bcl-2抗凋亡蛋白下调，激活caspase-3，通过凋亡效应机制抑制U937白血病细胞生长，但AECM对促凋亡蛋白Bax和调亡酶caspase-9的表达无影响，且也不影响凋亡抑制蛋白IAPs家族中XIAP，cIAP-1和2以及死亡受体与配体Fas/FasL的表达。不过，它能引起环氧合酶-2（COX-2）和前列腺素E2 (PGE2)的表达水平下调［10］。COX-2是一个花生四烯酸合成炎症介质前列腺素途径的限速酶，并有促进细胞增殖，抑制凋亡作用，是肿瘤发生的关键因子之一。许多肿瘤组织富含（或自身合成）花生四烯酸的代谢产物，AECM可能通过抑制COX-2活性，阻止PGE2合成，进而抑制肿瘤发生。最近，Lee等［11］报道蛹虫草子实体热水萃取物能明显抑制HL-60白血病细胞增殖，并出现典型的凋亡特征。进一步研究发现它能通过激活caspase-3、PARP蛋白诱导肿瘤细胞凋亡。
1.2 免疫调节
蛹虫草多糖粗提物能促进树突状细胞（DC）成熟，增强抗原提呈能力。能使鼠骨髓髓系DC细胞表面分子CD40，CD54，CD80，CD86以及主要组织相容性抗原复合体II (MHC-II)的表达丰度显著提高，并使DC产生IL-12的水平明显提高。此外，还能显著增强CTL的杀伤活性［12］。Yu等［13］发现蛹虫草CPS-1多糖对细胞免疫功能如碳粒清除能力以及二硝基氯苯（DNCB）诱导的迟发型超敏反应等均没影响，但能明显降低血清的溶血素水平，抑制体液免疫功能。Madla等［14］发现C. dipterigena BCC2073和细脚拟青霉 BCC2656两菌株的胞外多糖能明显提高人成纤维细胞产生IL-8的水平，并有较强抗单纯泡疹病毒1（herpes simplex virus type 1，HSV-1）的活性。C. scarabaecola子实体热水提取物HW抗补体活性，半总补体溶血抑制率（ITCH50）是62%，并能显著增强消化道免疫系统的免疫功能［15］。Xiao［16］研究组发现古尼虫草多糖具有免疫抑制功能，其多个不同纯度的多糖组分对小鼠脾淋巴细胞增殖、腹腔巨噬细胞的吞噬功能、CTL细胞的杀伤功能等细胞免疫均呈不同程度的抑制效应，同时能显著降低溶血素水平，抑制体液免疫。近期，Pan研究组发现冬虫夏草菌体糖蛋白能显著增强刀豆球蛋白A (concanavalin A, ConA)和卵清蛋白(ovalbumin, OVA)刺激的小鼠脾淋巴细胞增殖，但一个纯多糖组分PS对细胞免疫功能的影响不明显。不过在体液免疫功能检测发现，两者均能显著增强小鼠体内血清OVA特异性IgG，IgG1，IgG2b等免疫球蛋白抗体的水平［17］。而另一个研究组的报道表明，冬虫夏草菌体的多个层析多糖组分对细胞免疫有促进作用，能增强单核-巨噬细胞的吞噬能力和提高脾脏指数与胸腺指数［18］。
1.3 降血糖、血脂
一般情况下，多糖可作为β受体激动剂，通过第2信使将信息传到线粒体，使糖的氢化利用加速，起到降血糖作用。Ukai研究组发现冬虫夏草菌体粗多糖CS-OHEP以及纯多糖组分CS-F30，均有降血糖活性。ip 50 mg·kg- 1的CS-F30和CS-OHEP，6 h后正常鼠和链脲佐菌素(STZ)诱导的糖尿病鼠的血糖水平分别降低到原来的47 %和33.9 %。po CS-F30 50 mg·kg- 1，6 h 后正常鼠血糖浓度降到原来的75.5 % ，但CS-F30 几乎不影响正常小鼠血浆中胰岛素水平。进一步研究发现，CS-F30使肝糖元含量减少，但能显著增强小鼠肝脏中葡萄糖激酶、己糖激酶和葡萄糖-6-磷酸脱氢酶活性，而且能降低小鼠血浆甘油三酯和胆固醇的水平。该研究组还发现冬虫夏草一个杂多糖CS-F10也具有降血糖作用。 ip 50 mg·kg- 1正常小鼠、STZ-糖尿病小鼠模型和肾上腺素-高血糖小鼠模型后，能显著降低血糖水平。后续研究提示，CS-F10能显著提高STZ-糖尿病小鼠肝脏的葡萄糖激酶活性，明显降低肝葡萄糖排出量，并减少促进小鼠肝脏葡萄糖转运载体2（GLUT2）的蛋白含量。最近，另一个研究组报道了冬虫夏草菌体杂多糖组分CSP-1的降血糖活性。po CSP-1 200～400 mg·kg-1·d- 1，连续7d，能明显降低正常小鼠以及STZ糖尿病小鼠模型和四氧嘧啶糖尿病小鼠模型的血糖水平，且血清中胰岛素水平显著上升［19］。Choi 等［20］研究了蛹虫草和细脚拟青霉水提取对切除大部分胰腺小鼠的降血糖作用。以500 mg·kg-1·d- 1 的剂量给药8周，蛹虫草给药组血糖水平低于对照组，它还能增加骨骼肌细胞GLUT4和糖原合成酶的丰度。在正常血糖高胰岛素模型中，与对照组相比，消耗葡萄糖的能力明显增强。但细脚拟青霉组没有作用，甚至在高血糖小鼠模型中胰岛素水平是最低的，而正常血糖高胰岛素模型中消耗葡萄糖的能力也低于对照组。近来发现，10 mg·kg-1·d- 1的蛹虫草子实体和菌体多糖级分能显著的降低STZ糖尿病小鼠模型的血糖水平，并呈剂量依赖关系［21］。Koh等［22］发现冬虫夏草的菌体粗杂多糖HW还有降血脂的功效。对无胆固醇喂食的小鼠和富含胆固醇喂食的小鼠po HW 150-300 mg·kg-1·d- 1 ，后者高密度脂蛋白(HDL)胆固醇水平提高，但极低-低密度脂蛋白胆固醇（VLDL-LDL）降低，且血清总胆固醇水平低于对照组，其中在300 mg·kg-1·d- 1剂量时有显著差异，因此HW可降低致动脉粥样化值。
1.4 抗氧化与清除自由基
虫草属菌物是一类重要的抗氧化和清除自由基天然药源。冬虫夏草菌体多糖PS能明显增强荷H22肝癌小鼠的肝、脑器官组织中SOD，GSH-Px酶活性，降低MDA水平［23］。冬虫夏草水提物和乙醇粗提物均呈现较强的抗氧化活性。两者均能抑制由SIN诱导的丙二醛(MDA)形成，水提物有更强的清除氧自由基能力和抗脂质过氧化能力，且通过抑制低密度脂蛋白（LDL）氧化限制巨噬细胞积累胆固醇酯以及动脉胆固醇沉积［24，25］。但Li等［26］利用黄嘌呤氧化酶测定法（xanthine oxidase assay）、溶血诱导法（induction of hemolysis assay）和脂质过氧化法（lipid peroxidation assay）等3种方法测定天然冬虫夏草水提物抗氧化活性，发现其抗氧化能力都很强，而抑制脂质过氧化能力一般。分离纯化水提物所获得的部分精制多糖抗氧化活性提高10～30倍，因此，虫草多糖应该是抗氧化的主要成分之一。随后，Li等［27］从冬虫夏草分离到的一个分子量210 kD的杂多糖能显著抑制H2O2诱导PC-12细胞生成MDA和降低谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)和SOD酶活的变化，保护细胞免受H2O2损伤。利用超临界二氧化碳萃取技术（SC-CO2）获得的冬虫夏草多个富含多糖的级分R、F1和E清除自由基1,1-联苯-2-苦基偕腙肼(DPPH)率均高于60%［28］。棒束孢虫草I. farinose的胞内多糖WSIPS和胞外多糖WSEPS均有较强的抗氧化活性，并呈剂量依赖关系［29］。WSIPS能明显清除羟基自由基和鏊合Fe2+，WSEPS不能，但它们均能清除超氧化物自由基和清除H2O2自由基，在0.8～6.4剂量均有显著的还原能力，在低剂量（≤0.64 mg）时均有较高的抗脂质过氧化能力［29］。因此，WSIPS和WSEPS在抗氧化剂研发方面很有前景。Shin等发现日本虫草的水和甲醇粗提物不仅能明显提高小鼠肝脏细胞的SOD和过氧化氢酶的酶活，而且也显著抑制MDA产生。Shin等［30］进一步利用活性导向分离法（bioassay-guided systematic fractionation）获得两个纯化合物，其中一个低分子量蛋白聚糖不仅能提高肝细胞酶活性，且有明显抑制脂质过氧化能力。由此看来，多糖是虫草属菌物中主要的抗氧化和清除自由基的有效成分。
1.5 抗炎症虫草属菌物在抑制炎症介质方面有明显的作用。Liang等报道冬虫夏草的水萃取物有抗炎症作用。近来，Yu［13］观察到蛹虫草人工子实体来源的杂多糖CPS-1能明显抑制巴豆油诱发的鼠耳水肿以及乙酸诱发的血管渗透，发挥抗炎症作用。同时，还观察到CPS-1能显著抑制体液免疫功能，但对细胞非特异性免疫功能无明显影响。
1.6 其它生物活性Madla等［14］发现C. dipterigena BCC 2073和P. tenuipes BCC 2656两菌株的胞外多糖有显著的抗单纯疱疹病毒1（herpes simplex virus type 1，HSV-1）活性。Koh等［31］曾也证实冬虫夏草菌体的水提取物有间接抗菌抗病毒作用。通过激活小鸡肠道免疫系统，产生相应抗生抗体，因此可作为抗生素生成启动子（antibiotic growth promoters，AGP）的替代品。冬虫夏草菌体含多糖和蛋白的混合组分F3、小分子蛋白级分F2在体内外均能明显促进睾丸酮生成，但水溶性小分子多糖与对照相比没有显著差异［32］。Wang等发现冬虫夏草水溶性萃取物(CS)能促进肾上腺皮质细胞产皮质固醇，并呈剂量依赖关系。进一步的研究提示CS诱导肾上腺细胞类固醇合成是经由PKC途径。此外，冬虫夏草水提物还有镇静作用。Yu等［13］发现C. scarabaecola子实体热水提取物HW有明显抗凝血活性［15］。
2 结语与展望 虫草属菌物多糖具有免疫调节、抗肿瘤、抗氧化、抗炎症、抗病毒、降血糖等广泛的生物活性，在多糖类药物开发方面具有良好的应用前景，并取得较大的研究进展。但是，还有明显的不足。一方面，发现一些虫草属菌物来源的多糖具有明显的生物活性，遗憾的是这些多糖化学结构尚未明示，均是粗多糖［5，6，23］，或尽管是均一组分，但仅获得部分化学结构信息［13，29］。另一方面，有些学者也严格鉴定了一些虫草属菌物多糖的化学一级结构［4，33～35］，但在空间构象方面尚未阐明。由于这两方面的原因，势必导致虫草多糖效应机制的研究难以深入。因此，我们今后必须加强多糖化学表征方面的研究，才有利于在分子水平上阐明其作用机理不受限制，才有利于多糖类药物的质量控制规范化和标准化，进而有利于加快其开发利用的进程。
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